1944 yılı Şubat ayında Çeçenistan’ın Yalho Köyü’nde dünyaya geldi. Doğumunun ardından henüz 15 gün geçmişken 23 Şubat 1944 tarihinde ailesi ile birlikte Sibirya’ya sürgün edildi. Çocukluk ve okul yıllarını Kazakistan’ın Sibirya Bozkırı’nda geçirdi. 1962’de Tambov Askeri Pilot Yüksek Okulu’ndan ve 1966’da Uzak Mesafe Uçakları Pilot ve Mühendis Yetiştirme Yüksek Okulu’ndan mezun oldu. 1974 yılında Gagarin Hava Harp Akademisi’ni bitirerek birinci sınıf pilot ve mühendis unvanını aldı. Kendisine SSCB Hükümeti tarafından 12 madalya verildi ve tüm generalliğe kadar yükseldi.

Dudayev, Sovyet tarihinde Stratejik Hava Kuvvetleri’nde Tümen Komutanı olarak görev yapan ilk Müslüman’dı. Baltık ülkelerinde meydana gelen bağımsızlık hareketlerini kuvvet kullanarak bastırması emredildi ancak bu emri yerine getirmedi. Rus Hükümeti bu itaatsizlikten dolayı Dudayev’i askeri birliği ile Grozni’ye sürdü. Dudayev 1990 yılı Mayıs ayında görevinden istifa etti.

1990 yılının Kasım ayında gerçekleşen “Çeçen Ulusal Kongresi”ne davet edildi ve icra kurulu başkanı seçildi. 19–21 Ağustos 1991’de Gorbaçov’a karşı yapılan başarısız darbe teşebbüsü sırasında darbecilerin karşısında yer aldı. Darbecilerle işbirliği yapan Çeçen-İnguş Cumhuriyeti Hükümeti’ni düşürmek için başlatılan halk hareketinin başına geçti.

27 Ekim 1991 tarihinde yapılan seçimlerde %85 oy oranıyla Çeçenistan Cumhuriyeti’nin ilk cumhurbaşkanı seçildi. Çeçenistan’ın bağımsızlığını tanımayan Rusya’nın 1994 yılında başlattığı saldırılar karşısında Çeçen direnişinin liderliğini yürüttü. I. Çeçen-Rus Savaşı’nda önemli başarılara imza atan Dudayev, 21 Nisan 1996 tarihinde düzenlenen bir suikast sonucu şehit edildi.